Kören bildades 1950 av kyrkomusikern och tonsättaren Karl-Olof Robertson (1918 – 2009), som var organist och ledare för Huskvarna kyrkokör. Vid körens första framförande av ett större körverk -”Förklädd Gud” av Lars-Erik Larsson och Hjalmar Gullberg – togs ytterligare sångare in för att förstärka kören. Därmed bildades kören Huskvarna förstärkta kyrkokör, som år 1974 bytte namn till Jönköpings Oratoriekör. Kören firade sålunda sitt 70-årsjubileum 2020!
År 1986 lämnade Karl-Olof Robertson över stafettpinnen till Åke Weister, som ledde kören i över 20 år. Därefter leddes kören 2007 – 2013 av diplomorganist David Muhl. Sedan 2015 leds kören av diplomorganist Fredrik Sjöblom.
Jönköpings Oratoriekör var från början en fristående kör, men blev 2007 en helt integrerad del av Kristine-Ljungarums församlings musikverksamhet, och sedermera en del av Jönköpings församling år 2018. Körens hemmakyrka är Kristine kyrka i centrala Jönköping. Kören samverkar också med andra körer och musikaliska verksamheter.